КАРТОЧКА ПРОЕКТА ФУНДАМЕНТАЛЬНЫХ И ПОИСКОВЫХ НАУЧНЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ,
ПОДДЕРЖАННОГО РОССИЙСКИМ НАУЧНЫМ ФОНДОМ

Информация подготовлена на основании данных из Информационно-аналитической системы РНФ, содержательная часть представлена в авторской редакции. Все права принадлежат авторам, использование или перепечатка материалов допустима только с предварительного согласия авторов.

 

ОБЩИЕ СВЕДЕНИЯ


Номер проекта 16-15-00294

НазваниеУчастие новых нейронов гиппокампа в клеточных механизмах структурной пластичности мозга

Руководитель Ениколопов Григорий Николаевич, Кандидат биологических наук

Организация финансирования, регион федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования "Московский физико-технический институт (национальный исследовательский университет)" , г Москва

Конкурс №11 - Конкурс 2015 года «Проведение фундаментальных научных исследований и поисковых научных исследований по приоритетным тематическим направлениям исследований» (11)

Область знания, основной код классификатора 05 - Фундаментальные исследования для медицины; 05-106 - Нейробиология

Ключевые слова память, обучение, переобучение, разделение паттернов, взрослый нейрогенез, новые нейроны, стволовые клетки мозга, пластичность, гиппокамп, зубчатая фасция, лабиринт Морриса

Код ГРНТИ34.39.17


 

ИНФОРМАЦИЯ ИЗ ЗАЯВКИ


Аннотация
Одним из важнейших открытий нейробиологии последних лет является осознание того, что вопреки давно устоявшейся догме, во взрослом мозге животных и человека происходит рождение новых нейронов из стволовых клеток. Этот процесс происходит лишь в нескольких областях взрослого мозге, но некоторые из этих областей необходимы для памяти, научения, поддержания эмоционального статуса, и ответа на терапии. Все возрастающий поток данных свидетельствует о том, что рождение и интеграция новых нейронов в гиппокампе необходимы для памяти и эмоций. Исследования последних лет показали, что среди прочих функций, новые нейроны ответственны не просто за научение и память во взрослом мозге, а за определенное свойство памяти, а именно, способность сравнивать и различать сходные, но не идентичные контексты, - способность, обозначаемая как «различение паттернов» (pattern separation). Это свойство памяти вовлечено в повседневное функционирование животных и человека и его нарушения (например, при травме, после высокоинтенсивной химиотерапии, диагностического и терапевтического радиооблучения или при болезни Альцгеймера) могут вести к критическим последствиям (например, забывание привычных ориентиров при болезни Альцгеймера). В свою очередь, нарушения в различении близкородственных контекстов могут приводить к пониженной гибкости адаптивного поведения (cognitive flexibility), в частности, в способности человека и животного к переучиванию. Данная проблема становится особенно актуальной в связи с тем, что нами было недавно показано, что с возрастом происходит постепенная потеря числа стволовых клеток мозга; эта потеря может быть одним из главных факторов, которые и определяют возрастное ухудшение когнитивных способностей и адаптивных способностей. Более того, ускорение потери пула стволовых клеток при нейродегенеративных заболеваниях может быть одной из основ ухудшения адаптивных способностей и когнитивного статуса при подобных болезнях. Из этого следует, что глубокое понимание механизмов поддержания пула нейральных столовых клеток и поиск соединений, способных остановить возрастное уменьшение этого пула, может оказаться новой стратегией борьбы с возрастным и патологическим ухудшением нейрокогнитивных функций. Основной задачей настоящего исследования является вскрытие клеточных механизмов, лежащих в основе когнитивной гибкости, а именно изучение вовлечения новых нейронов гиппокампа в процесс переучивания. За последние годы нами разработана уникальная экспериментальная платформа для количественной оценки изменений в популяциях стволовых клеток и новых нейронов у взрослых организмов и параллельной оценки их нейрокогнитивного статуса. Эта система основана на сочетании (а) генетически модифицированных репортерных линий мышей, в которых стволовые клетки и их потомство отмечены экспрессией флюоресцентных белков; (б) разработанных нами количественных методов, обеспечивающих точную идентификацию клеточных субпопуляций во взрослой нервной системе; и (в) разработанных нами методик оценки нейрокогнитивных функций. Исследовательская программа проекта состоит из нескольких задач: В первой задаче, мы будем исследовать способности мышей со сниженным уровнем гиппокампального нейрогенеза к переучиванию. Эта задача призвана ответить на вопрос: приводит ли дефицит новых нейронов только к нарушению способности переучиваться в условиях однотипных задач (т.е., способность к разделению паттернов), или же подобный дефицит затрагивает любые адаптивные модификации предыдущего опыта, когда приобретаемый опыт не аналогичен уже имеющемуся? Во второй задаче, мы исследуем возможности преодоления дефицита переучивания после стимуляции гиппокампального нейрогенеза с помощью антагониста NMDA-рецепторов мемантина, широко применяемого при лечении болезни Альцгеймера и способного значительно увеличивать уровень гиппокампального нейрогенеза. Решение этой задачи позволит выявить возможные корреляции между уровнем нейрогенеза и способностью к переучиванию; кроме того, оно позволит установить вовлеченность новых нейронов в клеточные механизмы переучивания. В третьей задаче, мы применим генетическую абляцию для определения возраста новорожденных гиппокампальных нейронов, участвующих в модификации сформированной памяти. Решение этой задачи позволит определить точное временное окно в развитии новых нейронов, когда они вовлекаются в механизмы структурной пластичности. Наконец, в четвертой задаче мы исследуем функциональное вовлечение новых нейронов в процесс переучивания. Решение этой задачи позволит ответить на вопрос: активируются ли новые нейроны гиппокампа во время формирования нового опыта или же их активация преимущественно связана с модификацией старого опыта при обучении. Наша лаборатория занимает лидирующее положение в мировой науке в понимании поддержания, деления, и дифференцировки нейральных стволовых клеток, разработке животных моделей взрослого нейрогенеза, и выявлении мишеней различных про- и анти-нейрогенных факторов. Кроме того, в нашей лаборатории накоплен большой опыт изучения свойств памяти и разработана широкая панель тестов на различные аспекты памяти, в дополнение к методам трехмерной визуализации и количественного анализа стволовых клеток и новых нейронов. Разрабатываемый нами подход не имеет аналогов и откроет принципиально новые возможности для изучения роли взрослого нейрогенеза в тонких механизмах пластичности нервной системы, кодирования долговременной памяти, и их нарушениях при старении и болезнях.


 

ОТЧЁТНЫЕ МАТЕРИАЛЫ


 

Публикации

1. Барыкина Н.В., Доронин Д.А., Субач О.М., Сотсков В.П., Плюснин В.В., Ивлева О.А., Груздева А.М., Куницына Т.А., Ивашкина О.И., Лазуткин А.А., Малышев А.Ю., Смирнов И.В., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Пяткевич К.Д., Анохин К.В., Ениколопов Г. , Субач Ф.В. NTnC-like genetically encoded calcium indicator with a positive and enhanced response and fast kinetics Scientific Reports, 8, 1, 15233 (год публикации - 2018)
10.1038/s41598-018-33613-6

2. Подгорный О., Пеунова Н., Парк ДХ. и Ениколопов Г. Triple S-Phase Labeling of Dividing Stem Cells Stem Cell Reports, 10, 2, P615-626 (год публикации - 2018)
10.1016/j.stemcr.2017.12.020

3. Минеева О.А., Ениколопов Г.Н. и Кулаков А. Spatial geometry of stem cell proliferation in the adult hippocampus Scientific Reports, 8, 3444 (год публикации - 2018)
10.1038/s41598-018-21078-6

4. Минеева Ольга, Безряднов Дмитрий, Кедров Александр, Лазуткин Александр, Анохин Константин и Григорий Ениколопов Radiation Induces Distinct Changes In Defined Subpopulations Of Neural Stem And Progenitor Cells In The Adult Hippocampus Frontiers in Neuroscience (год публикации - 2018)

5. Минеева О.А., Барыкина Н.В., Безряднов Д.В., Латушкин С.А., Рязанов А.И., Унежев В.Н., Шуваев С.А., Лазуткин А.А. Suppressed neurogenesis without cognitive deficits: effects of fast neutron irradiation in mice Biochemical and Biophysical Research Communications (год публикации - 2019)

6. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Барыкина Н.В. Click histochemistry for whole-mount staining of brain structures MethodsX (год публикации - 2019)

7. Лазуткин А.А., Кирьянов Р., Минеева О., Шуваев С.А., Анохин К. В., Ениколопов Г.Н. The short-term and long-term effects of memantine on cell proliferation in adult mouse brain Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S53, P.54. (год публикации - 2018)

8. Лазуткин А.А., Кирьянов Р., Шуваев С.А., Амельченко Е., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н. Complex patterns of cell proliferation and migration in the adult brain revealed by WM-CLICK 11th FENS Forum of Neuroscience, Berlin, 2018., 2018. A032 (год публикации - 2018)

9. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Кирьянов Р., Анохин К.В., Кулаков А., Ениколопов Г.Н. WM-CLICK, a New Method for 3D Detection, Representation and Analysis of Dividing Cells in the whole Brain Opera Med Physiol, 2018 Vol. 4 (S1), p.20 (год публикации - 2018)

10. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Кирьянов Р., Анохин К.В., Кулаков А., Ениколопов Г.Н. WM-CLICK: The effects of memantine to the brain cell proliferation in 3D Neuroscience Meeting Planner. SfN 2018, San Diego, CA:Society for Neuroscience, 2018 (год публикации - 2018)

11. Минеева О.А., Лазуткин А.А., Ениколопов Г.Н. Branched nestin- and gfap-positive cells in the murine hippocampal neurogenic zone Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S61, P.62 (год публикации - 2018)
10.1134/S1819712418040050

12. Подгорный О.В., Итаман С., Минеева О.А., Лазуткин А.А., Ениколопов Г.Н. Mode of action of memantine on hippocampal neurogenesis: creating a setting to study mechanisms underlying depletion of adult neural stem cells Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S74, P.75 (год публикации - 2018)
10.1134/S1819712418040050

13. Кедров А.В., Минеева О.А., Ениколопов Г.Н., Анохин К.В. Involvement of Adult-born and Preexisting Olfactory Bulb and Dentate Gyrus Neurons in Single-trial Olfactory Memory Acquisition and Retrieval Neuroscience, pii: S0306-4522(19)30657-8 (год публикации - 2019)
10.1016/j.neuroscience.2019.09.012

14. Барыкина Н.В., Субач О.М., Доронин Д.А., Сотсков В.П., Рощина М.А., Куницына Т.А., Малышев А.Ю., Смирнов И.В., Азиева А.М., Соколов И.С., Пяткевич К.Д., Бурцев М.С., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Анохин К.В., Субач Ф.В. и Ениколопов Г.Н. A new design for a green calcium indicator with a smaller size and a reduced number of calcium-binding sites Scientific Reports, 6, 34447 (год публикации - 2016)
10.1038/srep34447

15. Шуваев С.А., Лазуткин А.А., Кедров А.В., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н., Кулаков А.А. DALMATIAN: An Algorithm for Automatic Cell Detection and Counting in 3D Frontiers in Neuroanatomy, 11 (год публикации - 2017)
10.3389/fnana.2017.00117

16. Акишина А.А., Воронцова Ю.Е., Черезов Р.О., Мерцалов И.Б., Зацепина О.Г., Слезингер М.С., Панин В.М., Петрюк С., Ениколопов Г.Н., Мазо А., Симонова О.Б., Кузин Б.А. Xenobiotic-induced activation of human aryl hydrocarbon receptor target genes in Drosophila is mediated by the epigenetic chromatin modifers Oncotarget, 8, 61 (год публикации - 2017)
10.18632/oncotarget.22173

17. Лазуткин А., Шуваев С., Доронин И., Амельченко Е., Анохин К., Ениколопов Г. Complex 4D patterns of cell proliferation in the whole brain revealed by WM-CLICK Neuroscience Meeting Planner. SfN 2017, no 272.03 (год публикации - 2017)

18. Барыкина Н.В., Субач О.М., Пяткевич К.Д., Джунг Э., Малышев А., Смирнов И.В., Богородский А.О., Борщевский В.И., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Бойден Е.С., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н., Субач Ф.В. Green fluorescent genetically encoded calcium indicator based on calmodulin/M13- peptide from fungi PLOS ONE, 12, 8 (год публикации - 2017)
10.1371/journal.pone.0183757

19. А.А.Лазуткин, С.А. Шуваев, И.А. Доронин, Н.В. Барыкина, Е.М. Амельченко, К.В. Анохин и Г.Н. Ениколопов WM-CLICK - НОВЫЙ МЕТОД ТРЕХМЕРНОЙ ВИЗУАЛИЗАЦИИ ДЕЛЯЩИХСЯ КЛЕТОК В ЦЕЛОМ МОЗГЕ Материалы XXIII съезда физиологического общества им. И.П.Павлова, 587-588 (год публикации - 2017)

20. Лазуткин А., Шуваев С., Доронин И., Барыкина Н., Амельченко Е., Анохин К., Ениколопов Г. WM-CLICK, a new method for 3D detection and representation of dividing cells in the whole brain. Program no. 494.27/e7. 2016 Neuroscience Meeting Planner. San diego, CA: Society for Neuroscience, Program no. 494.27/e7. 2016 online (год публикации - 2016)


 

Публикации

1. Барыкина Н.В., Доронин Д.А., Субач О.М., Сотсков В.П., Плюснин В.В., Ивлева О.А., Груздева А.М., Куницына Т.А., Ивашкина О.И., Лазуткин А.А., Малышев А.Ю., Смирнов И.В., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Пяткевич К.Д., Анохин К.В., Ениколопов Г. , Субач Ф.В. NTnC-like genetically encoded calcium indicator with a positive and enhanced response and fast kinetics Scientific Reports, 8, 1, 15233 (год публикации - 2018)
10.1038/s41598-018-33613-6

2. Подгорный О., Пеунова Н., Парк ДХ. и Ениколопов Г. Triple S-Phase Labeling of Dividing Stem Cells Stem Cell Reports, 10, 2, P615-626 (год публикации - 2018)
10.1016/j.stemcr.2017.12.020

3. Минеева О.А., Ениколопов Г.Н. и Кулаков А. Spatial geometry of stem cell proliferation in the adult hippocampus Scientific Reports, 8, 3444 (год публикации - 2018)
10.1038/s41598-018-21078-6

4. Минеева Ольга, Безряднов Дмитрий, Кедров Александр, Лазуткин Александр, Анохин Константин и Григорий Ениколопов Radiation Induces Distinct Changes In Defined Subpopulations Of Neural Stem And Progenitor Cells In The Adult Hippocampus Frontiers in Neuroscience (год публикации - 2018)

5. Минеева О.А., Барыкина Н.В., Безряднов Д.В., Латушкин С.А., Рязанов А.И., Унежев В.Н., Шуваев С.А., Лазуткин А.А. Suppressed neurogenesis without cognitive deficits: effects of fast neutron irradiation in mice Biochemical and Biophysical Research Communications (год публикации - 2019)

6. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Барыкина Н.В. Click histochemistry for whole-mount staining of brain structures MethodsX (год публикации - 2019)

7. Лазуткин А.А., Кирьянов Р., Минеева О., Шуваев С.А., Анохин К. В., Ениколопов Г.Н. The short-term and long-term effects of memantine on cell proliferation in adult mouse brain Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S53, P.54. (год публикации - 2018)

8. Лазуткин А.А., Кирьянов Р., Шуваев С.А., Амельченко Е., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н. Complex patterns of cell proliferation and migration in the adult brain revealed by WM-CLICK 11th FENS Forum of Neuroscience, Berlin, 2018., 2018. A032 (год публикации - 2018)

9. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Кирьянов Р., Анохин К.В., Кулаков А., Ениколопов Г.Н. WM-CLICK, a New Method for 3D Detection, Representation and Analysis of Dividing Cells in the whole Brain Opera Med Physiol, 2018 Vol. 4 (S1), p.20 (год публикации - 2018)

10. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Кирьянов Р., Анохин К.В., Кулаков А., Ениколопов Г.Н. WM-CLICK: The effects of memantine to the brain cell proliferation in 3D Neuroscience Meeting Planner. SfN 2018, San Diego, CA:Society for Neuroscience, 2018 (год публикации - 2018)

11. Минеева О.А., Лазуткин А.А., Ениколопов Г.Н. Branched nestin- and gfap-positive cells in the murine hippocampal neurogenic zone Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S61, P.62 (год публикации - 2018)
10.1134/S1819712418040050

12. Подгорный О.В., Итаман С., Минеева О.А., Лазуткин А.А., Ениколопов Г.Н. Mode of action of memantine on hippocampal neurogenesis: creating a setting to study mechanisms underlying depletion of adult neural stem cells Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S74, P.75 (год публикации - 2018)
10.1134/S1819712418040050

13. Кедров А.В., Минеева О.А., Ениколопов Г.Н., Анохин К.В. Involvement of Adult-born and Preexisting Olfactory Bulb and Dentate Gyrus Neurons in Single-trial Olfactory Memory Acquisition and Retrieval Neuroscience, pii: S0306-4522(19)30657-8 (год публикации - 2019)
10.1016/j.neuroscience.2019.09.012

14. Барыкина Н.В., Субач О.М., Доронин Д.А., Сотсков В.П., Рощина М.А., Куницына Т.А., Малышев А.Ю., Смирнов И.В., Азиева А.М., Соколов И.С., Пяткевич К.Д., Бурцев М.С., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Анохин К.В., Субач Ф.В. и Ениколопов Г.Н. A new design for a green calcium indicator with a smaller size and a reduced number of calcium-binding sites Scientific Reports, 6, 34447 (год публикации - 2016)
10.1038/srep34447

15. Шуваев С.А., Лазуткин А.А., Кедров А.В., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н., Кулаков А.А. DALMATIAN: An Algorithm for Automatic Cell Detection and Counting in 3D Frontiers in Neuroanatomy, 11 (год публикации - 2017)
10.3389/fnana.2017.00117

16. Акишина А.А., Воронцова Ю.Е., Черезов Р.О., Мерцалов И.Б., Зацепина О.Г., Слезингер М.С., Панин В.М., Петрюк С., Ениколопов Г.Н., Мазо А., Симонова О.Б., Кузин Б.А. Xenobiotic-induced activation of human aryl hydrocarbon receptor target genes in Drosophila is mediated by the epigenetic chromatin modifers Oncotarget, 8, 61 (год публикации - 2017)
10.18632/oncotarget.22173

17. Лазуткин А., Шуваев С., Доронин И., Амельченко Е., Анохин К., Ениколопов Г. Complex 4D patterns of cell proliferation in the whole brain revealed by WM-CLICK Neuroscience Meeting Planner. SfN 2017, no 272.03 (год публикации - 2017)

18. Барыкина Н.В., Субач О.М., Пяткевич К.Д., Джунг Э., Малышев А., Смирнов И.В., Богородский А.О., Борщевский В.И., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Бойден Е.С., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н., Субач Ф.В. Green fluorescent genetically encoded calcium indicator based on calmodulin/M13- peptide from fungi PLOS ONE, 12, 8 (год публикации - 2017)
10.1371/journal.pone.0183757

19. А.А.Лазуткин, С.А. Шуваев, И.А. Доронин, Н.В. Барыкина, Е.М. Амельченко, К.В. Анохин и Г.Н. Ениколопов WM-CLICK - НОВЫЙ МЕТОД ТРЕХМЕРНОЙ ВИЗУАЛИЗАЦИИ ДЕЛЯЩИХСЯ КЛЕТОК В ЦЕЛОМ МОЗГЕ Материалы XXIII съезда физиологического общества им. И.П.Павлова, 587-588 (год публикации - 2017)

20. Лазуткин А., Шуваев С., Доронин И., Барыкина Н., Амельченко Е., Анохин К., Ениколопов Г. WM-CLICK, a new method for 3D detection and representation of dividing cells in the whole brain. Program no. 494.27/e7. 2016 Neuroscience Meeting Planner. San diego, CA: Society for Neuroscience, Program no. 494.27/e7. 2016 online (год публикации - 2016)


 

Публикации

1. Барыкина Н.В., Доронин Д.А., Субач О.М., Сотсков В.П., Плюснин В.В., Ивлева О.А., Груздева А.М., Куницына Т.А., Ивашкина О.И., Лазуткин А.А., Малышев А.Ю., Смирнов И.В., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Пяткевич К.Д., Анохин К.В., Ениколопов Г. , Субач Ф.В. NTnC-like genetically encoded calcium indicator with a positive and enhanced response and fast kinetics Scientific Reports, 8, 1, 15233 (год публикации - 2018)
10.1038/s41598-018-33613-6

2. Подгорный О., Пеунова Н., Парк ДХ. и Ениколопов Г. Triple S-Phase Labeling of Dividing Stem Cells Stem Cell Reports, 10, 2, P615-626 (год публикации - 2018)
10.1016/j.stemcr.2017.12.020

3. Минеева О.А., Ениколопов Г.Н. и Кулаков А. Spatial geometry of stem cell proliferation in the adult hippocampus Scientific Reports, 8, 3444 (год публикации - 2018)
10.1038/s41598-018-21078-6

4. Минеева Ольга, Безряднов Дмитрий, Кедров Александр, Лазуткин Александр, Анохин Константин и Григорий Ениколопов Radiation Induces Distinct Changes In Defined Subpopulations Of Neural Stem And Progenitor Cells In The Adult Hippocampus Frontiers in Neuroscience (год публикации - 2018)

5. Минеева О.А., Барыкина Н.В., Безряднов Д.В., Латушкин С.А., Рязанов А.И., Унежев В.Н., Шуваев С.А., Лазуткин А.А. Suppressed neurogenesis without cognitive deficits: effects of fast neutron irradiation in mice Biochemical and Biophysical Research Communications (год публикации - 2019)

6. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Барыкина Н.В. Click histochemistry for whole-mount staining of brain structures MethodsX (год публикации - 2019)

7. Лазуткин А.А., Кирьянов Р., Минеева О., Шуваев С.А., Анохин К. В., Ениколопов Г.Н. The short-term and long-term effects of memantine on cell proliferation in adult mouse brain Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S53, P.54. (год публикации - 2018)

8. Лазуткин А.А., Кирьянов Р., Шуваев С.А., Амельченко Е., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н. Complex patterns of cell proliferation and migration in the adult brain revealed by WM-CLICK 11th FENS Forum of Neuroscience, Berlin, 2018., 2018. A032 (год публикации - 2018)

9. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Кирьянов Р., Анохин К.В., Кулаков А., Ениколопов Г.Н. WM-CLICK, a New Method for 3D Detection, Representation and Analysis of Dividing Cells in the whole Brain Opera Med Physiol, 2018 Vol. 4 (S1), p.20 (год публикации - 2018)

10. Лазуткин А.А., Шуваев С.А., Кирьянов Р., Анохин К.В., Кулаков А., Ениколопов Г.Н. WM-CLICK: The effects of memantine to the brain cell proliferation in 3D Neuroscience Meeting Planner. SfN 2018, San Diego, CA:Society for Neuroscience, 2018 (год публикации - 2018)

11. Минеева О.А., Лазуткин А.А., Ениколопов Г.Н. Branched nestin- and gfap-positive cells in the murine hippocampal neurogenic zone Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S61, P.62 (год публикации - 2018)
10.1134/S1819712418040050

12. Подгорный О.В., Итаман С., Минеева О.А., Лазуткин А.А., Ениколопов Г.Н. Mode of action of memantine on hippocampal neurogenesis: creating a setting to study mechanisms underlying depletion of adult neural stem cells Neurochemical Journal, Vol. 12, No. 4, S74, P.75 (год публикации - 2018)
10.1134/S1819712418040050

13. Кедров А.В., Минеева О.А., Ениколопов Г.Н., Анохин К.В. Involvement of Adult-born and Preexisting Olfactory Bulb and Dentate Gyrus Neurons in Single-trial Olfactory Memory Acquisition and Retrieval Neuroscience, pii: S0306-4522(19)30657-8 (год публикации - 2019)
10.1016/j.neuroscience.2019.09.012

14. Барыкина Н.В., Субач О.М., Доронин Д.А., Сотсков В.П., Рощина М.А., Куницына Т.А., Малышев А.Ю., Смирнов И.В., Азиева А.М., Соколов И.С., Пяткевич К.Д., Бурцев М.С., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Анохин К.В., Субач Ф.В. и Ениколопов Г.Н. A new design for a green calcium indicator with a smaller size and a reduced number of calcium-binding sites Scientific Reports, 6, 34447 (год публикации - 2016)
10.1038/srep34447

15. Шуваев С.А., Лазуткин А.А., Кедров А.В., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н., Кулаков А.А. DALMATIAN: An Algorithm for Automatic Cell Detection and Counting in 3D Frontiers in Neuroanatomy, 11 (год публикации - 2017)
10.3389/fnana.2017.00117

16. Акишина А.А., Воронцова Ю.Е., Черезов Р.О., Мерцалов И.Б., Зацепина О.Г., Слезингер М.С., Панин В.М., Петрюк С., Ениколопов Г.Н., Мазо А., Симонова О.Б., Кузин Б.А. Xenobiotic-induced activation of human aryl hydrocarbon receptor target genes in Drosophila is mediated by the epigenetic chromatin modifers Oncotarget, 8, 61 (год публикации - 2017)
10.18632/oncotarget.22173

17. Лазуткин А., Шуваев С., Доронин И., Амельченко Е., Анохин К., Ениколопов Г. Complex 4D patterns of cell proliferation in the whole brain revealed by WM-CLICK Neuroscience Meeting Planner. SfN 2017, no 272.03 (год публикации - 2017)

18. Барыкина Н.В., Субач О.М., Пяткевич К.Д., Джунг Э., Малышев А., Смирнов И.В., Богородский А.О., Борщевский В.И., Варижук А.М., Позмогова Г.Е., Бойден Е.С., Анохин К.В., Ениколопов Г.Н., Субач Ф.В. Green fluorescent genetically encoded calcium indicator based on calmodulin/M13- peptide from fungi PLOS ONE, 12, 8 (год публикации - 2017)
10.1371/journal.pone.0183757

19. А.А.Лазуткин, С.А. Шуваев, И.А. Доронин, Н.В. Барыкина, Е.М. Амельченко, К.В. Анохин и Г.Н. Ениколопов WM-CLICK - НОВЫЙ МЕТОД ТРЕХМЕРНОЙ ВИЗУАЛИЗАЦИИ ДЕЛЯЩИХСЯ КЛЕТОК В ЦЕЛОМ МОЗГЕ Материалы XXIII съезда физиологического общества им. И.П.Павлова, 587-588 (год публикации - 2017)

20. Лазуткин А., Шуваев С., Доронин И., Барыкина Н., Амельченко Е., Анохин К., Ениколопов Г. WM-CLICK, a new method for 3D detection and representation of dividing cells in the whole brain. Program no. 494.27/e7. 2016 Neuroscience Meeting Planner. San diego, CA: Society for Neuroscience, Program no. 494.27/e7. 2016 online (год публикации - 2016)